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Quand les tumeurs redessinent les interactions entre espèces

 

 

Bien que les processus oncogéniques à l’origine des cancers soient omniprésents chez les organismes multicellulaires, ils ont jusqu’à très récemment été peu étudiés par la communauté scientifique en écologie évolutive. Du fait de la relative lenteur des progressions tumorales, il est pourtant attendu que les maladies cancéreuses, avant d’être éventuellement mortelles pour leurs hôtes, modifient le phénotype de ces derniers et les amènent à interagir différemment avec les autres espèces de l’écosystème. En prenant comme modèle le cnidaire d’eau douce, Hydra oligactis (embranchement regroupant les méduses et les coraux), des chercheurs ont exploré expérimentalement les conséquences écologiques des modifications phénotypiques associées aux tumeurs. Cette étude publiée dans le journal Science of the Total Environment apporte pour la première fois la démonstration que les développements tumoraux ont le potentiel, par leurs effets sur le phénotype de leurs hôtes, de modifier les interactions biotiques au sein des écosystèmes. Ce travail suggère que les processus cancéreux au sein de la faune sauvage, notamment dans les habitats pollués, peuvent être d’intérêt pour les écologues.

 

 

L’émergence et la prolifération de cellules tumorales sont des processus normaux et fréquents chez les organismes multicellulaires depuis leur apparition à la fin du Précambrien12. Ils peuvent entraîner des pathologies graves, comme des cancers invasifs34. Si ces phénomènes ont jusqu’à récemment été quasi-exclusivement étudiés par les oncologues chez l’homme et les animaux domestiques, ils suscitent un engouement croissant au sein de la communauté des écologistes et des biologistes de l’évolution5. En effet, il est à présent admis que les dynamiques tumorales, comme celles de toutes entités vivantes, sont gouvernées par des processus Darwiniens67. Par ailleurs, même s‘ils n’évoluent pas toujours vers des formes invasives/métastatiques, les processus tumoraux sont omniprésents chez les métazoaires89 et des travaux théoriques suggèrent qu’ils influencent probablement chez ces derniers des variables fondamentales en écologie, comme les traits d’histoire de vie, les aptitudes compétitrices, la vulnérabilité aux parasites et aux prédateurs, ou encore la capacité à disperser1011. Ces effets pourraient provenir à la fois des conséquences pathologiques des tumeurs, mais aussi des coûts liés au fonctionnement des mécanismes de défenses chez les hôtes12. Comprendre les conséquences écologiques et évolutives des interactions hôtes-tumeurs est  ainsi devenu un thème de recherche phare en Ecologie et en Biologie Evolutive13, mais les travaux expérimentaux manquent pour le moment.

 

Pour combler cette lacune, des chercheurs, dont certains issus des laboratoires Maladies Infectieuses et Vecteurs : Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle (MIVEGEC) et Littoral, Environnement et Sociétés (LIENSs) ont exploré l’hypothèse selon laquelle les processus cancéreux peuvent modifier les interactions entre espèces. Ils ont pour cela développé un microcosme artificiel (tripartite), qui permet de tester expérimentalement si les individus porteurs de tumeurs, comparés aux individus sains, entretiennent des interactions différentes avec leurs proies, leurs commensaux et leurs prédateurs.

 

Le cnidaire Hydra oligactis (ci-après dénommé hydre), espèce commune dans les écosystèmes aquatiques dulçaquicoles, est un prédateur de petits invertébrés, mais est également une proie pour les poissons et peut aussi héberger différents symbiontes. Cette espèce d’hydre peut par ailleurs développer des tumeurs qui modifient radicalement le phénotype des individus (c.à.d., forme du corps du polype, nombre de tentacules, voir figure 1). Compte tenu des différences phénotypiques substantielles entre les hydres saines et tumorales, les chercheurs ont émis l'hypothèse que la présence de tumeurs devrait influencer les relations entre les hydres et les autres espèces. Pour tester cette hypothèse, ils ont comparé expérimentalement les conséquences des tumeurs sur trois types d'interactions biotiques: (i) la capacité des hydres à attraper des proies, (ii) à servir d'hôte à un cilié commensal1 et (iii) leur vulnérabilité aux prédateurs.

 

Figure 1: Différences phénotypiques entre une hydre saine (à gauche) et une hydre porteuse de tumeurs (à droite). Justine Boutry

 

Les scientifiques ont montré que (i) la capacité de prédation des hydres tumorales était augmentée par rapport aux hydres saines. Ce qui s'explique a priori par un nombre supérieur de tentacules comparé aux hydres saines. (ii) Les hydres tumorales sont plus souvent colonisées par les ciliés, lesquels prolifèrent aussi plus rapidement sur les hôtes tumoraux et (iii) des hydres tumorales sont plus souvent consommées par les poissons prédateurs.

 

Ces résultats ouvrent des pistes de recherche concernant l'implication écologique des processus oncogéniques dans les écosystèmes. Des cascades trophiques altérées pourraient être attendues en présence d'hydres tumorales dans l'écosystème, un processus qui est également susceptible d'accélérer le flux d'énergie et les cycles de nutriments, comme cela est observé dans le cadre des interactions hôtes-parasites. De même, en boostant la dynamique de population de leurs ciliés commensaux, les hydres tumorales augmentent probablement le risque que d'autres espèces d'hydres soient aussi colonisées par ce cilié généraliste.

 

 

Références complémentaires (voir notes1213)

Laboratoires CNRS impliqués

-Maladies Infectieuses et Vecteurs : Ecologie, Génétique, Evolution et Contrôle (MIVEGEC – CNRS / IRD / Université de Montpellier)

-Littoral, Environnement et Sociétés (LIENSs – CNRS / La Rochelle Université)

 

 

Objectifs de développement durable

3 - Bonne santé et bien-être

14 - Vie aquatique

15 - Vie terrestre

A travers cette étude pionnière, les chercheurs visent à améliorer notre compréhension de l'impact du cancer sur les interactions biotiques. Ces questionnements scientifiques sont d’autant plus légitimes que la quasi-totalité des écosystèmes de la planète, en particulier les milieux aquatiques, est à présent polluée par des substances d’origine anthropique, souvent mutagènes14. Il s’avère alors primordial de mieux comprendre les interactions hôtes-tumeurs, et leurs effets en cascade dans les communautés, pour prédire et anticiper les conséquences des activités humaines sur le fonctionnement des écosystèmes et le maintien de la biodiversité.

 

 

Référence

Tumors (re)shape biotic interactions within ecosystems: experimental evidence from the freshwater cnidarian Hydra Justine BOUTRY, Juliette MISTRAL, Laurent BERLIOZ, Alexander KLIMOVICH, Jácint TÖKÖLYI, Laura FONTENILLE, Beata UJVARI, Antoine DUJON, Mathieu GIRAUDEAU, & Frédéric THOMAS. Science of the Total Environment, 2021

https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969721049986?via%3Dihub

 

 

Notes

Aktipis, C. A. & Nesse, R. M. Evolutionary foundations for cancer biology. Evolutionary Applications 6, 144–159 (2013).

Madsen, T. et al. Cancer Prevalence and Etiology in Wild and Captive Animals. in Ecology and Evolution of Cancer 11–46 (2017). doi:10.1016/B978-0-12-804310-3.00002-8Hanahan, D. & Weinberg, R. A. Review Hallmarks of Cancer : The Next Generation. Cell 144, 646–674 (2011).

Maley, C. C. et al. Classifying the evolutionary and ecological features of neoplasms. Nature Reviews Cancer (2017). doi:10.1038/nrc.2017.69

Frédéric Thomas, Camille Jacqueline, Tazzio Tissot, Morgane Henard, Simon Blanchet, Géraldine Loot, Erika Dawson, Frédéric Mery, François Renaud, Jacques Montagne, Christa Beckmann, Peter A. Biro, R. H. & B. U. The importance of cancer cells for animal evolutionary ecology. Nature Ecology and Evolution. 1, 1592–1595 | (2017).

Merlo, L. M. F., Pepper, J. W., Reid, B. J. & Maley, C. C. Cancer as an evolutionary and ecological process. Nature reviews cancer 6, 924–935 (2006).

Greaves, M. & Maley, C. C. Clonal evolution in cancer. Nature (2012). doi:10.1038/nature10762Folkman, J. & Kalluri, R. Cancer without disease. Nature 427, 787 (2004).

Thomas, F. et al. Cancer Is Not (Only) a Senescence Problem. Trends in Cancer (2018). doi:10.1016/j.trecan.2018.01.002

10、Vittecoq, M. et al. Cancer: A missing link in ecosystem functioning? Trends in Ecology and Evolution 28, 628–635 (2013).

11、Jacqueline, C. et al. Cancer: A disease at the crossroads of trade-offs. Evolutionary Applications 10, 215–225 (2017).

12、Justine Boutry, Antoine M.Dujon, Anne-LiseGerard SophieTissot Nick Macdonald Aaron Schultz Peter A.Biro Christa Beckmann, Rodrigo Hamede, D. G. H. M. G. B. U. F. Ecological and Evolutionary Consequences of Anticancer Adaptations. iScience Volume 23, (2020).

13、Ujvari, B., Roche, B. & Thomas, F. Ecology and Evolution of Cancer. Ecology and Evolution of Cancer (2017).

14、Giraudeau, M., Sepp, T., Ujvari, B., Ewald, P. W. & Thomas, F. Human activities might influence oncogenic processes in wild animal populations. Nature Ecology and Evolution (2018). doi:10.1038/s41559-018-0558-7

 

 

16 septembre 2021

RÉSULTATS SCIENTIFIQUES ECOLOGIE DE LA SANTÉ

https://www.inee.cnrs.fr/fr/cnrsinfo/quand-les-tumeurs-redessinent-les-interactions-entre-especes

 

 

 

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